Il Centro è ospitato nel Palazzo municipale, già Palazzo Bonafede, costruzione voluta dal vescovo di Chiusi, Niccolò Bonafede, la cui facciata in cotto presenta un portale ed eleganti finestre rinascimentali. Il patrimonio, giunto in dotazione al comune nel 1925, è costituito da una collezione di disegni di alcuni dei più significativi Maestri italiani dei secc. XVI-XIX. Correttamente riferite ad Alessandro Maggiori, queste carte risultano l'ultimo nucleo residuale in territorio marchigiano dell'importante collezione costituita dall'illustre erudito fermano con acquisti distribuiti nell'arco di un trentennio, a cavallo tra Sette e Ottocento. Lo smembramento della raccolta, successivo alla morte del Maggiori, avvenuta nel 1834, ha provocato la dispersione dei disegni che, tornati sul mercato antiquario, in gran parte hanno finito con l'arricchire i Gabinetti di Disegni dei più importanti musei del mondo di qua e di là dall'Atlantico, mentre fogli sparsi continuano ad apparire nei bollettini delle principali case d'asta. Alcuni dei disegni della collezione Maggiori sono stati oggetto di recentissime e prestigiose attribuzioni che hanno consentito di iscrivere nel patrimonio artistico marchigiano, oltre all'unico foglio del Sassoferrato (1609/1685) in collezione pubblica italiana, un disegno del Domenichino (1581/1641); due Guercino (1591/1666) un Vasari (1511/1574); un Cignani (1628/1719) e due disegni di bottega di Perin del Vaga (c. 1501/1547).